1776（安永5）年、出羽国秋田佐竹藩の藩士の子として生まれる。
父は佐竹藩士大和田清兵衛祚胤。禄高100石の秋田藩士の4男。20歳のとき脱藩して江戸へ出て苦学力行する。
1800（寛政12）年、25歳のとき備中国松山藩士平田篤穂の養子となる。
1801（享和1）年、本居宣長に入門したが宣長の病死に間に合わず、「没後の門人」になったと自称しているが、 学統を主張するための虚実とみられる。
28歳のとき『呵妄書』（1803）を書いて太宰春台批判を企てる。
1804（文化1）年、真菅乃舎開業。そして本居宣長の学業を学び、勤勉に学につとめ『新鬼神論』『古道大意』『俗神道大意』などを書きあげた。 その上で『王襷』『古史徴』『古史伝』の構想をねり上げている。『霊の真柱』の刊行は広く宣長門の注目をあびた。
その後、門下は江戸の下町を中心にしだいに関東へと波及する。
その後も著述はつづくが、しだいに江戸の民俗の基層社会へ接近する。
しかし、激しい儒教批判と尊王思想のため幕府の忌むところとなり、1843（天保14）年、秋田へ追放され病死した。
　頑固で自己主張の激しかった篤胤。明治維新の思想的原動力ともいわれた人物だったが、性格の激しさが自然石の墓に出ているようである。